Facteurs associés à la survenue de la rougeole chez les enfants de moins de 5 ans dans la Zone de Santé Rurale de Lingomo, Division Provinciale de la Santé Tshuapa, République Démocratique du Congo, 2019-2022

Factors associated with the occurrence of measles in children under 5 years of age in the Lingomo Rural Health Zone, Tshuapa Provincial Health Division, Democratic Republic of Congo, 2019-2022

Jacques Lomanga Lomboto^1,&, Marc Yambayamba², Thérèse Mambu Nyangi Mondo², Belinda Ayumuna³, Passy Bosomba⁴

 

¹Programme de Formation en Epidémiologie de Terrain (FETP), Ecole de Santé Publique, Université de Kinshasa, Kinshasa, République Démocratique de Congo, ²Département d´épidémiologie et Biostatistique, Ecole de santé Publique, Université de Kinshasa, Kinshasa, République Démocratique du Congo, ³Africa Field Epidemiology Network (AFENET), Kinshasa, République Démocratique du Congo, ⁴Ministère de la Santé Publique, Division Provinciale de la Santé Tshuapa, Boende, République Démocratique du Congo

 

 

^&Corresponding author
Jacques Lomanga Lomboto, Programme de Formation en Epidémiologie de Terrain, Ecole de santé Publique, Université de Kinshasa, Kinshasa, République Démocratique du Congo.

 

 

 

 

La rougeole est une maladie virale extrêmement contagieuse qui touche surtout les enfants. C'est une affection due à un virus à ARN de la famille des paramyxoviridés, du genre Morbillivirus (une taille de 120 à 150 nanomètres(nm) [1,2]. Elle demeure l´une des maladies meurtrières et courantes dans le monde et plus de vingt millions de personnes en souffrent chaque année [2,3]. Elle reste la première cause de mortalité infantile dans les pays en voie de développement. Elle est évitable par la vaccination [2,3].

 

Plus de deux décennies, nous constatons la résurgence de la maladie dans différents pays du monde avec un taux de mortalité très élevé supérieur au seuil d´urgence de 1% selon l´OMS. En 2019, à Sao tomé au Brésil,15598 cas de rougeole avec 2039 décès ont été enregistrés à avec une létalité de 13% et un taux de mortalité 2,7% [4]. Les facteurs associés à la survenue de la rougeole étaient la mauvaise qualité de système de surveillance et la présence des immunodéprimés [4].

 

En 2019, aux Etats Unis d´Amérique (USA), une étude réalisée sur 3874 cas de rougeole confirmés avait retrouvé une létalité de 6% et les principaux facteurs associés à la survenue de la rougeole étaient la non vaccination des enfants et l´existence des immunodéprimés [5].

 

Une étude similaire menée en France en 2020 a montré que la non vaccination contre la rougeole était le facteur majeur à la survenue d´épidémie de la rougeole spécialement chez les enfants provenant de l´Afrique central. La proportion élevée des enfants non vaccinés était justifiée par le comportement des parents réfractaires à la vaccination suite la manque de confiance sur la sécurité des vaccins qui entraine l'autisme [6].

 

En 2019, l´Ouganda au district d´Arua a connu une flambée épidémique de la rougeole à répétition. Il a été prouvé dans cette étude que les facteurs principaux associés à la survenue de la rougeole étaient la non vaccination des enfants contre la rougeole et la malnutrition chez les enfants [7].

 

D´après une étude menée en l´Ethiopie en 2020 sur les 937 cas de rougeole ; elle a démontré que l´´âge moyen des patients était de 23±12 mois. Et les facteurs associés à la survenue d´épidémie de la rougeole étaient la non vaccination des enfants, la malnutrition et la pauvreté [8].

 

En République Démocratique du Congo (RDC), la rougeole demeure un problème majeur de santé publique depuis les années 2015 à nos jours. On constate d´épidémies à répétition qui touchent les différentes provinces de la RDC [9].

 

En 2015, la RDC a enregistré 28077 cas de rougeole avec 443 décès (taux de létalité 1.47 %) et l´ancienne province du Katanga était la plus touchée par cette épidémie [10].

 

En 2019, la RDC a connu une épidémie de rougeole d´ampleur inédite. Elle a enregistré 311 471 cas confirmés avec 6 045 décès soit une létalité de 1.94%, largement supérieur au seuil d´urgence de 1% selon l´OMS. Cette épidémie a touché 16 provinces y compris la province de Tshuapa. Et la zone de santé de Lingomo était parmi les 253 zones de santé qui ont notifié plus de cas de rougeole. Par conséquent une riposte ciblée a été organisée dans toutes les provinces touchées dont 679 500 enfants ont été vaccinés en vaccin anti rougeoleux [10].

 

En 2022, la RDC a enregistré 129875 cas de rougeole contre 1610 décès. Le Taux de létalité est légèrement réduit à 1.24% dans le pays [11].

 

Actuellement les statistiques de l´OMS renseignent qu´environ 148600 cas contre 1800 décès de rougeole sont notifiés et reparties dans les différentes provinces du pays, avec une létalité de 1.21% [3,10].

 

La province de la Tshuapa est l´une des provinces touchées par les épidémies de rougeole. On note plus de six épidémies de 2016 à 2022 dont la plus meurtrière de 2019. Elle continue d´enregistrer des cas chaque année avec des accalmies périodiques (létalité très élevée de 4,6%).

 

Pendant l´épidémie de 2019, la province de Tshuapa a enregistré 921 cas de rougeole avec 42 décès. La tranche d´âge la plus touchée était celle des 6-23 mois durant cette épidémie. La RDC a organisé les campagnes de vaccination ciblée afin d´augmenter la couverture vaccinale en vaccin antirougeoleux (VAR). Le renforcement des activités de vaccination de routine par des stratégies d´intensification périodique de vaccination systématique (IPVS) et les occasions de vaccination manquées (OVM).

 

Nous signalons qu´à notre connaissance, aucune étude analytique n´a été menée pour déterminer les facteurs associés à la survenue de la rougeole dans la zone de santé de Lingomo de la division provinciale de la santé Tshuapa.

 

La ZS de Lingomo de la division provinciale de la santé Tshuapa est confrontée aux mêmes réalités que le reste du pays. Malgré les interventions menées dans la zone de santé de Lingomo. Telles l´augmentation des séances de vaccination, l´intensification périodique de vaccination systématiques (IPVS), la récupération des enfants à tout contact par la stratégie d´occasion de vaccination manquée (OVM) et éducation sanitaire (communication de risque à la population). Elle continuait de notifier les cas et décès de la rougeole [11]. En effet un plan stratégique de la réponse d´urgence à l´épidémie a été élaboré par le Ministère de santé publique et ses partenaires en janvier 2020 afin d´organiser les ripostes ciblées et vaccination de ratissage dans les aires de santé de la zone de santé de Lingomo pour réduire la morbidité et la mortalité de la population [11].

 

En dépit de ces multiples interventions organisées dans la ZS de Lingomo, cette dernière continue à notifier les cas de rougeole avec une légère réduction de la morbi-mortalité de 7à 6.5% (242 /31 à 172/18 décès) avec un taux de létalité très élevé de 10% à 13%.

 

D´où la situation sanitaire de la ZS de Lingomo demeure préoccupante par la survenue récurrente d´épidémies de rougeole qui est un problème majeur de santé publique dans notre cadre d´étude. Cependant les épidémies ont été signalés et confirmées par le laboratoire de l´Institut National de Recherche Biomédicale (INRB-RDC) suivi des accalmies périodiques [11].

 

La survenue d´épidémies de rougeole en RDC est multifactorielle, à savoir la non vaccination des enfants contre la rougeole, la malnutrition, les mouvements migratoires de la population dans le milieu, la pauvreté, le faible système de surveillance épidémiologique de la rougeole et les conflits armés [3, 5].

 

Dans le souci d´identifier les facteurs associés à la survenue d´épidémie de rougeole à répétition dans la zone de santé de Lingomo. Il ya plusieurs facteurs qui peuvent être associés à la survenue périodique des flambées de cas de rougeole:

 

Facteurs sociodémographiques: l´âge, le sexe, la religion, les pratiques socioculturelles, l´ignorance de risque et la profession maternelle.

 

Facteurs sanitaires (immunisation) : Non vaccination contre la rougeole, la malnutrition et la dysimmunité (VIH, Cancer, TBC) et mauvaises conditions d´hygiène;

 

Facteurs économiques: Les conditions socioéconomiques précaires (pauvreté).

 

Autres facteurs: déplacement de population (peuples autochtones) et faible fonctionnalité des organes de particom [5, 6].

 

Le choix de notre étude est justifié par la survenue d´épidémies de rougeole suivie des accalmies dans la ZS de Lingomo. Cette épidémie a entrainé une morbi-mortalité et une létalité très élevée évoquée ci-dessus respectivement de 2019 et 2021 qui est un défi majeur pour la ZS de Lingomo. Cette étude analytique va permettre de mieux identifier les facteurs associés à la survenue de la rougeole et de mettre en place les mesures préventives afin de contribuer à sa réduction dans la ZS de Lingomo.

 

 

Cadre d´étude

 

Notre étude s´est déroulée dans la Zone de Santé de Lingomo. Elle est située dans le territoire de Djolu/Tshuapa. Elle est limitée au Nord par les ZS de Bongandanga et Robi, au Sud par la ZS de Mompono, à l´Est par la ZS de Djolu et à l´Ouest par la ZS Befale. Elle couvre une superficie totale d´environ 8557 Km² et une population résidente en 2022 de 162562 habitants soit une densité de 18.9 habitants/km². La taille des enfants de moins de 59 mois étaient de 30724 enfants dans la zone de santé de Lingomo (Figure 1).

 

Type et période d´étude

 

Il s´agissait d´une étude Cas-Témoins portant sur les facteurs de la survenue de la rougeole dans la zone de santé de Lingomo. Elle s´est étendue du 01 janvier 2019 au 31 décembre 2022.

 

Population d´étude et définitions des cas

 

Les Cas étaient constitués de tous les enfants de moins de 59 mois ayant contracté la rougeole confirmée IgM positif au laboratoire et suivis aux formations sanitaires de la zone de santé (2019- 2022).

 

Les Témoins étaient Tout enfant de moins de 59 mois résidant dans la ZS de Lingomo qui n´a jamais souffert de la rougeole (autres maladies) et qui ont fréquenté les mêmes formations sanitaires durant la même période d´étude dont les mères ont accepté de répondre à notre questionnaire d´étude.

 

Critères inclusion

 

Ont été inclus dans l´étude tous les enfants de moins de 59 mois atteints de rougeole et suivi aux formations sanitaires de la ZS de Lingomo avec un dossier médical complet pendant la période de notre étude(cas). Et Enfants de moins de 59 mois qui n´a jamais souffert de la rougeole mais ils sont suivis pour d´autres maladies dans les mêmes formations sanitaires durant la même période d´étude dans la ZS de Lingomo(témoins). Nous avons travaillé avec les dossiers médicaux /registres des malades suivi dans les formations sanitaires dont les résultats étaient IgM+(cas). Pour chaque cas, nous avons choisi deux témoins dans les registres des enfants de moins de 59 mois qu´ils souffraient d´autres maladies dans les mêmes formations sanitaires et durant notre période d´étude. C´est-à-dire les enfants de moins de 5 ans qui souffraient des autres maladies dans les FOSA de la ZS Lingomo.

 

Critères d´exclusion

 

Ont été exclu de cette étude tout enfant de moins de 59 mois ayant contracté la rougeole durant la période d´étude avec un dossier /renseignement incomplet, les cas non résidant et non suivi dans les formations sanitaires de la zone de santé de Lingomo.

 

Définitions opérationnelles

 

Recrudescence de rougeole: La Survenue brusque et grave des épidémies de rougeole après une période d´accalmie dans la zone de santé de ZS Lingomo).

 

Epidémie de rougeole: Une épidémie de rougeole est définie par la notification de cinq cas suspects ou la confirmation d´au moins trois cas au laboratoire par mois.

 

Cas suspect de rougeole: Tout Enfant de moins de 5 ans présentant de la fièvre, avec une éruption généralisée maculopapulaire (non vésiculaire) et de la toux ou un rhume ou une conjonctivite (yeux rouges), ou Enfant de moins de 5 ans chez lequel un médecin soupçonne une rougeole dans la zone de santé de Lingomo.

 

Cas confirmé de rougeole: Enfant de moins de 5 ans présentant une symptomatologie compatible à la définition standard de cas de rougeole et confirmé au laboratoire (sérologie positive des IgM+).

 

Choix des variables

 

Variable dépendante: C´est la rougeole, une variable qualitative dichotomique.

 

Variables indépendantes:

 

Age: variable quantitative continue, il a été catégorisé en classe d´âge (≥ 11 mois, 12 - 23 mois et 24 - 59 mois);

 

Sex: variable qualitative dichotomique (Masculin et Féminin);

 

Statut vaccinal: variable qualitative dichotomique (Vacciné et Non vacciné);

 

Malnutrition: variable qualitative, Rouge (PB <11.5 cm): Malnutrition sévère, Jaune (PB 11.5-12.4 cm): Malnutrition modérée et Verte (PB ≥ 12.5cm) Healthy.

 

Promiscuité: variable qualitative, dichotomique Oui (≥3 personnes dans une même chambre) Non (<3 personnes)

 

Mobilité (Résidence): variable dichotomique qualitative Oui (< 2ans) et Non (≥ 2 ans)

 

Administration de la vitamine A: variable qualitative dichotomique (oui, non);

 

Niveau d´instruction: variable qualitative ordinale (Sans niveau, Primaire, Secondaire et Supérieur); Couverture vaccinale: (≥ 94% Faible,>95 % Bonne)

 

Profession: (parents ou gardiens (es) d´enfant), variable qualitative nominale (Enseignant(e) (Infirmier(e), Pécheur, Chasseur, Cultivateur, Commerçant; Médecin et Autres).

 

Technique d´échantillonnage

 

Nous avons procédé par un échantillonnage aléatoire simple pour la sélection des cas suivis (liste linéaire, registre consultation et d´hospitalisation/admission) dans les 17 formations sanitaires de la zone de santé de Lingomo.

 

Les cas

 

Les cas étaient constitués de tous les enfants de moins de 59 mois ayant contracté la rougeole confirmée IgM positif au laboratoire et suivis aux formations sanitaires de la zone de santé de Lingomo (2019- 2022). Nous avons dressé la liste de tous les cas sélectionnés dans les formations sanitaires de la zone de santé durant la période de notre étude.

 

Nous avons inclus tous les cas trouvés dans les registres et dossiers médicaux des formations sanitaires de la zone de santé de Lingomo. Par contre les cas qui ne répondaient pas aux critères d´inclusion de notre étude, ils étaient éliminés.

 

Nous avons eu les parents(mères) des enfants pour répondre à notre questionnaire grâce aux adresses physiques trouvés dans les dossiers médicaux /registres des malades sélectionnés dans les formations sanitaires qu´ils souffraient de la rougeole dont les résultats IgM+. Ces adresses nous ont permis d´administrer notre questionnaire aux parents d´enfants à domicile pour collecter les données de notre étude(cas).

 

Témoins

 

Les témoins étaient tout enfant de moins de 59 mois résidant dans la ZS de Lingomo qui n´a jamais souffert de la rougeole (autres maladies) et qui ont fréquenté les mêmes formations sanitaires durant la même période d´étude dont les mères ont accepté de répondre à notre questionnaire d´étude.

 

Les témoins étaient sélectionnés dans les registre/dossiers médicaux des enfants de moins de 59 mois qu´ils souffraient d´autres maladies dans les mêmes formations sanitaires et la même période d´étude. Nous avons choisi un cas pour deux témoins dans les mêmes registres des formations sanitaires et le même jour.

 

Devant plus de deux témoins qui répondaient aux critères de sélection ; nous avons procédé à un échantillonnage aléatoire simple pour sélectionner les deux témoins. Les adresses physiques des témoins trouvés dans les registres /dossiers médicaux des formations sanitaires nous ont permis d´administrer notre questionnaire aux parents d´enfants à domicile pour collecter les données.

 

Les techniques utilisées pour la collecte des données étaient la revue documentaire et l´interview. Nous avons travaillé alors avec une taille d´échantillon de 191 cas et 382 témoins.

 

Taille de l´échantillon

 

La taille de l´échantillon calculée par le logiciel Open Epi était 552 (184 cas et 368 témoins). Les éléments qui nous ont permis les du calcul sont les suivants: Niveau de confiance: 95% (1,96), Puissance de l´étude: 95% (1,645), facteur de correction 10 % (non réponse=55) Ratio témoins - cas: 2, Pourcentage de témoins exposés: 40% et Odds ratio: 2

 

Témoins exposés de 40% nous avons pris en se référant de la revue de littérature « proportion des témoins exposés (enfants de moins de 5 ans non malade n´ayant pas fréquenté les FOSA est de 0,40). (En se référant de la proportion des témoins exposés d´une étude menée aux USA en 2022 [12]. » et d´étude menée par Diarra au Mali [13]

 

Techniques de collecte des données

 

Deux techniques étaient utilisées pour la collecte des données à savoir la revue documentaire et les interviews structurées des mères ou gardiens(es) d´enfant dans les différentes formations sanitaire de la ZS de Lingomo à l´aide d´un questionnaire installé dans les tablettes Android, via l´application KoboCollect.

 

Revue documentaire

 

Le dossier médical de chaque patient, registres de consultation et d´hospitalisation, les fiches de notification des cas et la liste linéaire des cas durant la période de notre étude ; nous ont permis de collecter les données en fonction de variable d´intérêt(cas).

 

Interviews

 

Nous nous étions servis d´un questionnaire structuré pour collecter les données. Il était constitué des questions fermées et ouvertes en rapport des variables d´étude à savoir variable dépendante (survenue de la rougeole) et les variables indépendantes (âge, sexe, profession, niveau d´études, statut vaccinale en VAR, promiscuité, malnutrition…). Les interviews ont été réalisées chez les mères ou gardiennes d´enfants de moins de 59 mois qui souffraient d´autres maladies durant la même période d´étude. Ils étaient sélectionnés à partir des registres de consultation/ hospitalisation des formations sanitaires.

 

Plan de collecte des données

 

Obtention des autorisations

 

L´étape de la collecte de données était précédée par l´obtention des autorisations auprès de Comité d´éthique (Comité d´éthique de l´école de santé publique de Kinshasa ; Approbation : ESP/CE N° 174/2023), des autorités politico-administratives (APA) et sanitaires ; à savoirs l´Administrateur du territoire ou son délègue, Chef de Division Provinciale de la Santé ou Médecin Chef de Zone de Santé de Lingomo.

 

Collecte des données proprement dites

 

Elle était précédée par la formation des enquêteurs (trices) sur la technique de collecte et le mode opératoire de l´application KoboCollect. Les outils de collecte étaient pré-testés au centre de santé (CS) Motema Mosantu dans la ZS de Boende DPS Tshuapa. Nous avons réalisé la collecte durant quatre semaines; l´équipe était constituée de 8 enquêteurs et 2 superviseurs, un preneur de note et l´investigateur principal.

 

Gestion des données

 

Nous avons utilisé le logiciel SPSS pour analyser les données. Nous avons procédé à des analyses bivariées, de régression logistique et calculé les Odds ratio (OR), les Odds ratio ajustés (AOR) et l'intervalle de confiance à 95 % pour identifier les facteurs associés à la survenue de la rougeole chez les enfants de moins de 59 mois.

 

Tous les facteurs dont le p ≤ 0,20 dans l'analyse bivariée ont été inclus dans le modèle de régression logistique (procédure descendante pas à pas), et nous avons procédé à une élimination progressive jusqu'au modèle final.

 

Les variables retenues comme facteurs associés à la survenue de la rougeole chez les enfants de moins de 59 mois dans le modèle final étaient celles dont le p < 0,05. Les données analysées seront présentées sous forme de tableaux et de figures appuyées d´un commentaire.

 

Traitement des données

 

Les données étaient triées, ce qui a permis de séparer les patients atteints de rougeole et les enfants non atteints de la rougeole suivi dans les mêmes formations sanitaires pour d´autres maladies durant la période d´étude.

 

Les interviews structurées des mères ou gardiens(es) d´enfants sélectionnées étaient enregistrées via l´application KoboCollect puis transférées dans le serveur. Les données des variables indépendantes étaient traitées en fonction de la nature de la variable (quantitatives ou qualitatives).

 

Nous avons procédé à un contrôle de qualité des données quantitatives sur le terrain lors de collecte des données avant l´enregistrement et leur traitement Pour éviter les incohérences et les données incomplètes (poids, taille, age, nombre de dose…). Tandis que le contrôle qualité des données qualitatives (sexe, niveau d´instruction, religion, profession...) étaient fait en comparant les enregistrements pour s´assurer de la cohérence des données.

 

Analyse des données

 

Les données collectées étaient enregistrées dans le serveur via l´application KoboCollect, puis exportées vers le logiciel Statical package for sciences (SPSS) version 25 pour les analyses. Pour chaque variable étudiée ; les mesures statistiques descriptives étaient des fréquences absolues et relatives. Le test de Khi-carré était utilisé pour tester la liaison entre les variables indépendantes et la rougeole.

 

Les rapports de cotes (Odds ratio) avec les intervalles de confiances (IC) étaient utilisés pour les mesures de la force de l´association entre les variables. Toutes les variables dont l´association était significative au cours de l´analyse bivariée étaient reprises dans le modèle de la régression logistique. La régression logistique nous a permis d´identifier les variables qui prédisent mieux la survenue de la rougeole dans la zone de santé de Lingomo parmi les variables statistiquement significatives en analyse bi variée. Les valeurs P<0.05 étaient considérées comme statistiquement significatives pour les analyses bi et multivariées.

 

Considérations éthiques

 

Après l´approbation du Comité d´éthique de l´école de santé publique de Kinshasa (Approbation : ESP/CE N° 174/2023). Nous avons sollicité un consentement éclairé des personnes à interviewer en les informant clairement les objectifs et l´intérêt communautaire de l´étude. La participation à l´enquête était volontaire et les informations collectées étaient confidentielles et anonymat. L´étude était tenue dans le respect strict des principes fondamentaux de l´éthique : Le respect de la personne, la bienfaisance et la justice.

 

 

Caractéristiques des cas et des témoins

 

Nous avons recruté 191 cas et 382 témoins entre 2019 et 2022. Le Tableau 1 présente les enfants enquêtés selon les caractéristiques sociodémographiques et cliniques dans la zone de santé de Lingomo (Table 1).

 

La majorité d´enfants enquêtés était du sexe féminin 60,0% (344/573) soit un sex ratio de 1,5. La tranche d´âge la plus représentée était de 12 à 59 semaines soit 81,1% (502/573).

 

La moyenne d´âge des cas était de 27,64±14,40 mois et un IC (95%) (13,54; 41,74). Et des témoins était 29,48 ±12,92 mois et un IC (95%) (16,56; 42,40)

 

Quant au statut vaccinal, 10,9% des participants étaient vaccinés contre la rougeole soit (63/573). La proportion des enfants non vaccinés était plus élevée chez les cas soit 73,3%. De même pour les enfants n´ayant pas reçu la vitamine A chez les cas et chez les témoins (82,2% vs 64,9%). La proportion des personnes partageant une même pièce dans un ménage était fréquente chez les cas et chez les témoins (66% vs 67,5%).

 

Cependant, la proportion d´enfants ayant présentés la malnutrition était de 87,4% chez les cas contre 23,3% chez les témoins en utilisant la mesure du périmètre brachial des enfants enquêtés et de signes cliniques (<11.5 cm): MNT sévère'>Rouge (PB <11.5 cm): MNT sévère, Jaune (PB 11.5-12.4 cm): MNT modérée et verte (PB ≥ 12.5cm) Healthy].

 

Nous avons reparti les parents/ gardiens d´enfants de 0 à 59 mois de cas et témoins en fonction des Caractéristiques sociodémographiques dans la ZS de Lingomo (Table 2).

 

La majorité des parents ou gardiens(e) d´enfants enquêtés chez les cas et chez les témoins avaient un niveau d´études secondaire (54,5% vs 38%). La profession dominante étaient les chasseurs (47,6 % vs 53 ,1%). Par contre la tranche d´âge prédominante était inférieure à 25 ans chez les cas et chez les témoins (57,1% vs 54,2%); de même pour le sexe féminin était le plus fréquent dans notre étude soit 68,1%(cas) et 69,1%(témoins).

 

Le statut marital « marié » était plus fréquent chez les cas et chez les témoins (49% vs 89,5%). De même pour les parents et gardiens d´enfants enquêtés étaient des chrétiens (es) catholique soit 59,7(cas) et 42,1% témoins). La proportion des parents et gardiens (e) d´enfants qui ont changé le lieu d´habitation chez le cas et chez les témoins (5% vs 3,1%).

 

Analyse bi variée des facteurs sociodémographiques et sanitaires des enfants associés à la survenue de la Rougeole dans la ZS de Lingomo (Table 3).

 

Il ressort de cette analyse qu´il existe une association statistiquement significative entre la rougeole et les variables malnutrition, statut vaccinal et vitamine A. ces dernières sont significativement associées à la survenue de la rougeole dans la ZS avec p< 0,05. Les enfants non vaccinés étaient 11 fois plus susceptible de développer la rougeole avec un OR (IC 95%) : 11,23232(5,82-21,69), p=0,0001. Alors que les enfants malnutris étaient 23 fois plus susceptibles de contracter la maladie avec un OR (IC 95%) : 22,91(14,05- 37,36), p=0,001. Le niveau d´études (primaire, secondaire et supérieur avec p< 0,05 et OR 0,187(0,06-0,56) des parents d´enfants enquêtés influence la survenue de la rougeole.

 

Analyse multivariée

 

Toutes les variables dont l´association était significative au cours de l´analyse bivariée étaient reprises dans le modèle de la régression logistique. C´est pour des raisons cliniques (formes graves/oculaires) nous avons introduit non prise de vitamine A pour tester la prédiction des facteurs sur la survenue de la maladie. Ainsi la régression logistique conditionnelle avait retenue 4 variables à savoir : malnutrition, non vaccination, non prise de vitamine A et niveau d´études des parents et gardiens d´enfants. Il ressort de cette analyse multivariée après ajustement de modèle de la régression logistique (Table 4) que la malnutrition, le non vaccination (enfants non vaccinés) et non prise de vitamine A étaient significativement associés à la rougeole. Les enfants enquêtés présentant la malnutrition étaient 22 fois plus susceptible de développer la rougeole avec un aOR = 22,09; IC95%: (12,99-37,58) p=0,0001. Cependant, les enfants n´ayant pas reçu des doses de vitamine A étaient t 6 fois plus susceptible de développer la rougeole. La non prise de dose de vitamine A était associée à la survenue de la rougeole avec un aOR=2,26; IC95% : (0,303- 4,223); p= 0,0001. Les enfants non vaccinés étaient 10 fois plus susceptibles de contracter la rougeole, avec un aOR =10,31; IC95%: (4,18 -25,41), p=0,0001 (Table 5).

 

Par contre, le niveau d´études des parents et gardiens d´enfants n´étaient pas associé à la survenue de la rougeole dans la zone de santé de Lingomo, avec un aOR 0,18(0,06-1,56).

 

 

Notre étude analytique a concerné 191 cas et 382 témoins pour identifier les facteurs associés à la survenue de la rougeole chez les enfants de moins 59 mois enquêtés dans la ZS de Lingomo (la malnutrition, la présence des enfants non vaccinés et la non prise de vitamine A étaient associés à la survenue de la rougeole.

 

Par rapport aux analyses descriptives, Notre étude a trouvé que la rougeole touchait plus le sexe féminin et que la tranche d´âge de 12-59 mois

 

Des études similaires ont été menées sur facteurs associés à la survenue d´une épidémie de rougeole. D´après Diarra Moussa Modibo et al en 2020 au Mali a mené une étude Sur les 96 dossiers des enquêtés au Mali. Il a démontré que la majorité de population était de sexe féminin 60,4% (58/96) avec un sex ratio de 1,5. La tranche d´âge la plus touché était 12 - 59 mois soit 45,8% (44/96). Les enfants moins de 12 mois ont présenté 30,2% (29/96). La moyenne d´âge des sujets était de 40,17±4,20 semaines, IC à 95% de (31,83 ; 48,52) [13].

 

Quant au William J. Moss et al a mené une étude analytique en 20219 en Ouganda; il a prouvé que les enfants de moins de 4 ans de sexe féminin étaient le plus touchés par la rougeole avec un aOR 1,98 (95% CI :1,04-3,78, p = 0,04). Les analyses ont prouvé que le jeune âge (enfants de ≥4 ans) étaient fortement associés à la survenue de la rougeole.

 

Il a été démontré dans cette étude que les enfants de sexe féminins avaient une proportion élevée de non-vacciné contre la rougeole cela s´expliquaient par au non-respect de calendrier vaccinale par les parents ou gardiens d´enfants. Par rapport au jeune age, La majorité d´enfants atteints de la rougeole étaient moins de 4 ans. Cela s´expliquait par un faible système immunitaire [14].

 

Par ailleurs d´autres études mémés ont obtenu les résultats contraires à notre étude. Quant au Abdulkareem Ali Hussein et al ont réalisé une enquête à Yemen en 2018, sur 73 cas de rougeole enquêtés. Le sexe masculin représentait 63 % des enfants enquêtés. Et 56 % d´enfants enquêtés avaient un âge moyen de 12,74±2,51 mois [15].

 

De même pour Cousins S. Measles et C. Makarenko et al ont mené une enquête sur la résurgence de la rougeole au Brésil : analyse de l'épidémie de 2019 dans l'État de São Paulo. Les résultats obtenus ont démontré que les enfants de sexe masculin étaient plus touchés avec un aOR 2,19 (IC 95 %: 1,66-2,88) (p < 0,001), sex ratio 2. Ce qui est contraire aux résultats de notre étude [4,16].

 

Concernant les caractéristiques sociodémographiques des parents et gardiens(e) d´enfants. Il a été observé que le niveau d´études des parents n´est pas significativement associé à la survenue de la rougeole après ajustement du modèle de la régression logistique. Ces résultats sont similaires à ceux d´une étude menée en RDC par Kississa et al en 2022 sur les facteurs favorisant l´apparition de la rougeole chez les enfants de 0-59 mois dans les zones de santé Kimbanseke et Kingasani en 2022. Il a montré le niveau d´instruction des parents et gardiens d´enfants n´est pas significativement prouvé à l´apparition de la rougeole avec un aOR (IC95%) = 0.62(0,70 ; 1,48), p=0,92. Les analyses de cette étude ont prouvé que le niveau d´instruction n´a rien à faire dans la survenue de la rougeole car ils avaient retrouvé les cas de rougeole confirmés même chez les parents qui ont un niveau d´étude très élevé. La survenue des cas de rougeole chez les parents avec un niveau d´étude supérieur étaient dit au non-respect de calendrier vaccinal (enfants non vacciné) [17].

 

Par rapport aux analyses multivariées, elles ont montré que les enfants malnutris étaient 22 fois plus susceptibles de développer la rougeole à répétition La majorité d´enfants enquêtés souffraient de malnutrition soit 87 % d´enfants sont atteints de la rougeole dans les différentes formations sanitaires de la ZS. Cela s´expliquerait principalement chez les peuples autochtones par le non-respect de principe de repas équilibré dans les ménages, l´ignorance des parents sur la composition nutritive du régime alimentaire et le refus de vacciner leurs enfants contre la rougeole. Etant donné que la malnutrition affaiblit les défenses immunitaires contre les maladies les plus courantes comme la rougeole. Nous signalons que la malnutrition est l´une des complications redoutables de rougeole. Elle est le boulevard de la rougeole [11].

 

De cette optique, nous avons constaté que les enquêtes similaires ont été fait dans d´autres pays. En Erythrée une étude a été menée sur « Epidemiology of confirmed measles virus cases, surveillance, incidence, and associated factors in Eritrea : 18-year retrospective analysis., Front Public Health. 2023 », Elle a été menée sur 623 enfants de moins de 5 ans atteints de la rougeole de 1988 à 1993. Elle a démontré que la malnutrition est un facteur principal de la recrudescence de la maladie. Les enfants malnutris présentaient la rougeole à répétition et surtout les formes sévères [18].

 

D´après Aynalem Demewoz et al en Ethiopie (2022) a mené une étude sur la recrudescence de la rougeole en Ethiopie et Mat Daud MRH and al. en Malaysia: Five-Year Trend of Measles and Its Associated Factors in Pahang, Malaysia ont obtenu les résultats identiques que la malnutrition est associée à la survenue de la rougeole [8,19].

 

Abel Wilson Walekhwa1 et al en Ouganda a fait les observations similaires que la rougeole était significativement associée aux enfants malnutris âgés de moins 5ans [20].

 

En ce qui concerne la malnutrition, Ravakiniaina et al a conduit une enquête au Madagascar en 2022, sur 202 enfants, il a été observé que les enfants malnutris étaient 7 fois plus susceptible de contracter les formes sévères de la rougeole [21].

 

De la même façon, Guillaume Béraud et al ont obtenu les résultats similaires dans une étude analytique en France, il a prouvé que les enfants malnutris étaient 3 fois plus susceptible de développer la rougeole [6].

 

Par rapport aux analyses multivariées dans notre étude ; il a été démontré que les enfants non vaccinés contre la rougeole étaient 10 fois plus susceptible de contracter la rougeole suite à la faible immunisation collective des enfants. Et la non vaccination des enfants de moins de 59 mois était associée à la survenue d´épidémies de la rougeole.

 

En ce qui concerne les résultats obtenus par rapport à la proportion des enfants non vaccinés contre la rougeole, les études similaires ont été menées dans les différents pays du monde. Makarenko C.I et al ont mené une étude rétrospective sur les facteurs associés à la recrudescence de la rougeole au Brésil à Sao tomé en 2019. Sur les 15.598 cas de rougeole enquêtés avec une létalité de 13% de patients. Il a été prouvé que la proportion élevée (63%) des enfants non vaccinés était associées à la recrudescence de la maladie chez les cas [4].

 

Abdulkareem Ali Hussein et al à Yémen ont fait les observations similaires dans une enquête sur les facteurs de risque de la survenue de la rougeole chez les enfants de moins de 5 ans qui a prouvé que la rougeole était significativement associée aux enfants non vaccinés [15].

 

Il a été prouvé dans une étude analytique menée par William J. Moss et al en Ouganda (2019) ont montré que les enfants de moins de 4 ans avec un statut vaccinal (non vacciné contre la rougeole) ont atteint le niveau de signification pré-spécifié. La survenue des cas de rougeole dans notre étude s´expliquerait par la présence de beaucoup d´enfants non vaccinés contre la rougeole. Le non-respect de calendrier vaccinal était un facteur principal de la faible proportion des enfants immunisés. La faible couverture vaccinale en VAR prédispose les enfants de moins 4 ans à contracter la rougeole [14].

 

Contrairement aux résultats d´une enquête menée en France en 2022 par Antona D, Lévy-Bruhl and al et Wilder-Smith AB, ont démontré que la non vaccination des enfants enquêtés contre la rougeole n´est pas associés à la recrudescence de la rougeole [22,23].

 

Par rapport aux analyses sur la non prise de la vitamine A, notre étude a montré que les enfants de moins de 5ans enquêtés n´ayant pas reçu des doses de la vitamine A étaient 5 fois plus susceptibles de contracter les formes sévères de la rougeole (lésions oculaires : Kératoconjonctivite, une atteinte grave de l'œil et la perte de la vue). Il a été observé dans notre étude que la majorité d´enfants atteints de la rougeole (82% de cas) n´ont pas reçu des doses de vitamine A à cause de la rupture de médicament (rétinol) à répétitions dans la ZS de Lingomo et l´ignorance des parents sur la composition d´un repas équilibré (aliments riches en vitamine A) dans les ménages. La non prise de doses de vitamine A était significativement associées à la survenue de la rougeole dans la ZS de Lingomo.

 

Les enquêtes similaires ont été menées au Mali par Diarra Moussa Modibo et al en 2020 qui a prouvé que la non prise de la vitamine A est associée à la recrudescence de la rougeole [13].

 

D´après C. Makarenko et al en 2019 a mené une étude au Brésil ; ils ont prouvé que les enfants de 0 à 59 mois enquêtés qui n´ont pas reçu la dose de la vitamine A étaient 3 fois plus susceptible de développer les formes sévères de la rougeole. C. Makarenko démontré que la carence en vitamine A chez les enfants de moins de 59 mois dans cette étude s´expliquait par non-respect de principe de repas équilibré dans la communauté. La carence en vitamine A diminuaient l´efficacité du le système immunitaire et entraine une baisse de vitamine A dans le sang et le foie ce qui percute dans le striatum par une diminution l´activité du métabolisme [4].

 

Limites et forces d´études

 

Elle nous a permis d´identifier les facteurs associés à la survenue de la rougeole dans la zone de santé de Lingomo. Elle n´a pris en compte que les enfants de moins de 59 mois ayant contracté la rougeole durant la période d´étude avec un dossier /renseignement complet qui ont fréquenté les structures sanitaires (cas). Et les mères des enfants de moins de 59 mois sélectionnées qui n´ont jamais contractés la rougeole (autres maladies durant la même période d´étude) qui ont accepté de participer à notre étude en qualité de témoins.

 

Nous étions limités par le non-respect de délai de collecte des données de notre étude. Ce qui nous a conduit à l´aménagement de l´horaire de visite suite à l´indisponibilité de certains parents ou gardiens d´enfants dans la maison. Nous avons constaté que beaucoup de dossiers des malades étaient incomplets et inexploitables surtout la partie concernant la vaccination.

 

La survenue d´un biais de mémorisation ou souvenir chez les témoins était probable dans ce sens que la durée d´étude était longue. Par rapport au biais de sélection des témoins était probable du fait que l´interview ont été réalisée chez les mères des enfants de moins de 59 mois qui souffraient d´autres maladies durant la période d´étude dans les mêmes formations sanitaires. Pour minimiser ses biais nous avons procéder à l´appariement de 1cas /2 témoins sur base de l´âge et adresse des patients.et aussi demandé la carte d´identité de la mère sélectionnée.

 

A notre connaissance, cette étude est la première dans notre milieu. Et en fonction des informations disponibles ; elle a pu apporter des données qui serviront de base à d´autres études. Elle contribuera à la réduction de la morbidité et la mortalité liée à la rougeole dans la ZS de Lingomo/Division Provinciale de la Santé Tshuapa.

 

 

Notre étude a permis d´identifier des facteurs associés à la survenue de la rougeole dont la malnutrition., la non-vaccination contre la rougeole et la non prise de dose vitamine A chez les enfants de moins 59 mois dans la zone de santé.

 

La rougeole étant un problème majeur de santé publique dans la zone de santé de Lingomo avec une morbi-mortalité très élevée, il y a la nécessité de renforcer les activités de Programme élargi de vaccination de routine pour la récupération des enfants non vaccinés contre la rougeole. Des stratégies d´intensification périodique de vaccination systématique et des activités de sensibilisation de la population devraient être organisées. A cela devrait s´ajouter la nécessité d´avoir une nutrition et une supplémentation en vitamine A adéquate des enfants.

 

 

Les auteurs ne déclarent aucun conflit d´intérêt.

 

 

D´une manière générale, les auteurs ont contribué efficacement dans le domaine de recherche scientifique, équipe de rédaction de protocole et manuscrit, analyse et interprétations des résultats, encadrement, orientations et financièrement (frais d´études). Jacques Lomanga Lomboto est l´auteur principal de l´étude qui a contribué dans rédaction de protocole de recherche, la collecte et analyses statistiques des données sur terrain, avoir financé des activités de recherche scientifique pour notre étude; acteur principal sur la révision finale et la soumission du manuscrit. Thérèse Mambu Nyangi Mondo, elle a apporté une grande contribution dans le domaine de recherche scientifique et d´encadrement pour l´élaboration d´une étude de qualité (protocole de recherche, analyses statistiques et interprétations des données, correction et encadrement de manuscrit et financement via Ecole de Santé Publique de Kinshasa/EDCPT2). Passy Bosomba, il a participé à la mise en œuvre dans la collecte des données dans la zone de santé comme superviseur des enquêteurs, encodage des données, dans l´analyse préliminaires des données, rédaction du manuscrit final et l´encadrement. Belinda Ayumuna, elle a contribué dans l´encadrement sur terrain pour la collecte des données, la rédaction du protocole de recherche et manuscrit de notre étude, avoir participé dans les analyses des données, financement via Afenet-drc et encadrement des enquêteurs pour la collecte des données. Marc Yambayamba, il a contribué efficacement dans la rédaction de protocole de recherche, rédaction de manuscrit, analyse des données et les orientations scientifiques pour une étude de qualité.

 

 

A l´issue de notre étude, je remercie toute personne qui a contribué à l'étude en apportant une contribution substantielle à la conception, à l'acquisition des données ou à l'analyse et à l'interprétation des données, ou qui a participé à la rédaction du manuscrit ou l'a révisé de manière critique en raison d'un contenu intellectuel important. Ma profonde gratitude s´adresse spécialement Madame Aimé Lulebo et Monsieur Désiré Mashinda qui ont contribué tant matériels que financier (EDCPT2) pour la réalisation de cette enquête.

 

 

Table 1: Répartition des enfants enquêtés selon les caractéristiques sociodémographiques et cliniques dans la zone de santé de Lingomo/division provinciale santé Tshuapa de 2019-2022

Table 2: Caractéristiques sociodémographiques des parents/ gardiens d´enfants de 0 à 59 mois de cas et témoins dans la zone de santé de Lingomo/division provinciale santé tshuapa de 2019-2022

Table 3: Les facteurs sociodémographiques et sanitaires des enfants associés à la survenue de la rougeole dans la santé de Lingomo/division provinciale santé tshuapa de 2019-2022

Table 4: Les facteurs sociodémographiques des parents/gardiens d´enfants associés à la survenue de la rougeole dans la zone de santé de Lingomo / division provinciale santé tshuapa de 2019 -2022

Table 5: Modélisation des facteurs associés à la survenue de la rougeole chez les enfants de moins de 5 ans dans la zone de santé de Lingomo/division provinciale santé tshuapa de 2019-2022 (analyse bi variée et multivariée)

Figure 1: La carte de la zone de santé rurale de Lingomo dans la division provinciale de la santé Tshuapa en République Démocratique du Congo

 

 

1. Dictionnaire médical de l'Académie de Médecine - ancienne version 2020. [Medical dictionary of the Academy of Medicine - old version 2020] [Internet]. Paris (France): Académie nationale de médecine; c202 Rougeole; [cited 2024 Nov 13]; [about 1 screen] French.


2. Rolland S. Aide-mémoire sur la rougeole (novembre 2019) [Measles fact sheet (November 2019) ] [Internet]. 2019 Nov [cited 2024 Nov 13]. [2 p.]. French. Download ft2_aide_memoire_rougeole.pdf.


3. Comité régional de l´Afrique, 61. Élimination de la rougeole d´ici 2020: stratégie pour la Région africaine (Document AFR/RC61/8) [Measles elimination by 2020: a strategy for the African Region (Document AFR/RC61/8)] [Internet]. Brazzaville (Congo): World Health Organization Regional Office for Africa; 2011 Sep 1 [cited 2024 Nov 10]. [2 p.]. French, English, Portuguese. Document No.: AFR/RC61/R1. Download AFR-RC61-R1-fre.pdf.


4. Makarenko C, San Pedro A, Paiva NS, Santos JPCD, Medronho RDA, Gibson G.Ressurgimento do sarampo no Brasil: análise da epidemia de 2019 no estado de São Paulo [Measles resurgence in Brazil: analysis of the 2019 epidemic in the state of São Paulo] . Rev Saude Publica [Internet]. 2022 Jun 13 [cited 2024 Nov 10]; 56:50. Portuguese, English. https://doi.org/10.11606/s1518-8787.2022056003805 Download mcarmo01,+1518-8787-rsp-56-50-pt.pdf. PubMed | Google Scholar


5. Dimala CA, Kadia BM, Nji MAM, Bechem NN.Factors associated with measles resurgence in the United States in the post-elimination era . Sci Rep [Internet]. 2021 Jan 8 [cited 2024 Nov 10];11(1):51. https://doi.org/10.1038/s41598-020-80214-3 PubMed | Google Scholar


6. Béraud G, Abrams S, Beutels P, Dervaux B, Hens N. Resurgence risk for measles, mumps and rubella in France in 2018 and 2020 . Euro Surveill [Internet]. 2018 Jun 21 [cited 2024 Nov 10];23(25): 23(25):pii=170079. https://doi.org/10.2807/1560-7917.es.2018.23.25.1700796 PubMed | Google Scholar


7. Driwale A.Dirty Data: Disease Surveillance in Arua District, Uganda . Health Policy and Development [Internet]. 2005 April [cited 2024 Nov 10]; 3(1):54-6. Google Scholar


8. Demewoz A, Wubie M, Mengie MG, Kassegn EM, Jara D, Aschale A, Endalew B.Second Dose Measles Vaccination Utilization and Associated Factors in Jabitehnan District, Northwest Ethiopia . Dose-Response [Internet]. 2023 Mar 10 [cited 2024 Nov 10];21(1):15593258231164042. https://doi.org/10.1177/15593258231164042 PubMed | Google Scholar


9. Centers for Disease Control and Prevention. Measles Cases and Outbreaks [Internet]. Atlanta (GA): Centers for Disease Control and Prevention; 2024 Nov 8 [cited 2024 Nov 13].


10. World Health Organization. Measles [Internet]. Geneva (Switzerland): World Health Organization; 2024 Jul 12 [cited 2014 Nov 13].


11. Lomanga J, Lulebu A, Matela J P, Bosomba P. Plan d´action opérationnel et analyses des données de DHIS2 de l´information sanitaires de la zone de santé de Lingomo-division provincial de la santé Tshuapa, Ministère de santé Publique République Démocratique du Congo 2021[ Operational action plan and analyzes of DHIS2 data of health information from the Lingomo health zone-Tshuapa provincial health division, Ministry of Public Health Democratic Republic of Congo 2021]. Kinshasa (République Démocratique du Congo) : Ministère de Santé ; 2021. 34 p. French.


12. Brownwright TK, Dodson ZM, Van Panhuis WG.Spatial clustering of measles vaccination coverage among children in sub-Saharan Africa . BMC Public Health [Internet]. 2017 Dec 15 [cited 2024 Nov 10];17(1):957. https://doi.org/10.1186/s12889-017-4961-9 PubMed | Google Scholar


13. Diarra MM.Facteurs associés à la survenue d´une épidémie de rougeole: Cas du district de Bamako en 2014 [Factors associated with the occurrence of a measles epidemic: Case of the Bamako district in 2014]. Mali Sante Publique [Internet]. 2020 Jul 24 [cited 2024 Nov 7];10(1):34-41. French. https://doi.org/10.53318/msp.v10i1.1659 Download ojsadmin-revuemsp-2020-01-34-41.pdf. Google Scholar


14. Moss WJ.Measles . The Lancet [Internet]. 2017 Jun 30 [cited 2024 Nov 10];390(10111):2490-502. https://doi.org/10.1016/s0140-6736(17)31463-0 Purchase or subscription required to access full text.


15. Nassar AAH, Al Amad MA, Qasim M, Dureab F.Risk factors for measles outbreak in Ataq and Habban districts, Shabwah governorate, Yemen, February to May 2018 . BMC Infect Dis [Internet]. 2021 Jun 10 [cited 2024 Nov 7];21(1):551. https://doi.org/10.1186/s12879-021-06207-3 PubMed | Google Scholar


16. Cousins S.Measles: a global resurgence . Lancet Infect Dis. [Internet]. 2019 Apr [cited 2024 Nov 10];19(4):362-3. https://doi.org/10.1016/s1473-3099(19)30129-x Purchase or subscription required to access full text. Google Scholar


17. Kisisa K S P. Etudes sur les facteurs favorisant l´apparition de la rougeole chez les enfants de 0-59 mois dans les zones de santé Kimbanseke et Kingasani,2022 [Studies on factors favoring the appearance of measles in children aged 0-59 months in the Kimbanseke and Kingasani health zones, 2022] [dissertation]. [Kinshasa (DRC)]: Université de Kinshasa : Ecole de Santé Publique ; 2022. 58 p. French.


18. Mengistu ST, Achila OO, Tewelde AT, Hamida ME, Tekle F, Michae I, Said M, Fsahatsion D, Abai H, Mulugeta R, Tsegai T, Woldu LG, Werke WY. Epidemiology of confirmed measles virus cases, surveillance, incidence, and associated factors in Eritrea: 18-year retrospective analysis . Front Public Health [Internet]. 2023 Sep 13 [cited 2024 Nov 7];11:1218317. https://doi.org/10.3389/fpubh.2023.1218317 PubMed | Google Scholar


19. Mat Daud MRH, Yaacob NA, Ibrahim MI, Wan Muhammad WAR.Five-Year Trend of Measles and Its Associated Factors in Pahang, Malaysia: A Population-Based Study . IJERPH [Internet]. 2022 Jun 30 [cited 2024 Nov 7];19(13):8017. https://doi.org/10.3390/ijerph19138017 PubMed | Google Scholar


20. Walekhwa AW, Ntaro M, Kawungezi PC, Achangwa C, Muhindo R, Baguma E, Matte M, Migisha R, Reyes R, Thompson P, Boyce RM, Mulogo EM.Measles outbreak in Western Uganda: a case-control study. BMC Infect Dis [Internet]. 2021 Jun 22 [cited 2024 Nov 10];21(1):596. https://doi.org/10.1186/s12879-021-06213-5 PubMed | Google Scholar


21. Ravakiniaina M, Raherinandrasana A, Andry E, Rasolozafy H, Robinson A, Rakotonirina J. 461 - Facteurs associés au développement de la forme sévère de rougeole chez les enfants à Antananarivo [461 - Factors associated with the development of severe form of measles in children in Antananarivo]. Revue d´Épidémiologie et de Santé Publique [Internet]. 2022 Aug 1[cited 2024 Nov 7];70 (Suppl 3):S195. French. https://doi.org/10.1016/j.respe.2022.06.181 Google Scholar


22. Antona D, Lévy-Bruhl D, Baudon C, Freymuth F, Lamy M, Maine C, Floret D, Parent Du Chatelet I.Measles Elimination Efforts and 2008-2011 Outbreak, France . Emerg Infect Dis [Internet]. 2013 Mar [cited 2024 Nov 10];19(3):357-64. https://doi.org/10.3201/eid1903.121360 PubMed | Google Scholar


23. Wilder-Smith AB, Qureshi K.Resurgence of Measles in Europe: A Systematic Review on Parental Attitudes and Beliefs of Measles Vaccine . JEGH [Internet]. 2019 Dec 5 [cited 2024 Nov 10];10(1):46-58. https://doi.org/10.2991/jegh.k.191117.001 Download 125925035.pdf. PubMed | Google Scholar